Anaphes flavipes es un insecto himenóptero de la familia Mymaridae, conocido por ser un parásito de huevos de escarabajo, principalmente de los géneros Lema y Oulema,Samková, A., Hadrava, J., Skuhrovec, J., Janšta, P. (2020). Host Specificity of the Parasitic Wasp Anaphes flavipes (Hymenoptera: Mymaridae) and a New Defence in Its Hosts (Coleoptera: Chrysomelidae: Oulema spp.). Insects, 11(3), 175. https://doi.org/10.3390/insects11030175 que causan importantes plagas en cultivos de cereales. Es por ese motivo que, aunque proviene de Europa, se ha introducido en América del Norte como agente de control biológico.Samková, A., Jansta, P., Huber, J. (2017). Anaphes flavipes: Redescription, neotype designation, and comparison with A. nipponicus (Hymenoptera: Chalcidoidea: Mymaridae). Acta Entomologica Musei Nationalis Pragae, 57(2), 677-711. https://doi.org/10.1515/aemnp-2017-0095
Sobre su etimología, Anaphes flavipes proviene del griego άvαφής (“Anaphes”), que significa “impalpable”, en referencia al diminuto tamaño del cuerpo,Huber, J.T. (2005). The gender and derivation of genus-group names in Mymaridae and Mymarommatidae (Hymenoptera). Acta Societatis Zoologicae Bohemicae, 69, 167–183. http://www.canacoll.org/Hymenoptera/Staff/Huber/PDFs/51-Mymaridae_names.pdf y del latín “flavipes”, “pies amarillos”. A. flavipes fue descrita por primera vez por Arnold Förster en 1841, aunque inicialmente como una especie del género Gonatocerus.Anderson, R. C., Paschke, J. D. (1968). The Biology and Ecology of Anaphes flavipes (Hymenoptera: Mymaridae), an Exotic Egg Parasite of the Cereal Leaf Beetle. Annals of the Entomological Society of America, 61(1), 1-5. https://doi.org/10.1093/aesa/61.1.1
Morfología Dentro de la familia Mymaridae encontramos algunos de los ejemplos más notables de miniaturización en insectos. De hecho, tanto el insecto volador como el no volador más pequeños conocidos se ubican dentro de esta familia (Kikiki huna y Dicopomorpha echmepterygis, respectivamente), ambos con un tamaño inferior a los 0,2 mm.Polilov, A. A. (2016). Features of the structure of Hymenoptera associated with miniaturization: 1. Anatomy of the fairyfly Anaphes flavipes (Hymenoptera, Mymaridae). Entomological Review, 96(4), 407-418.
Aunque Anaphes flavipes no alcanza estos extremos, sigue mostrando un elevado grado de miniaturización, con machos y hembras adultos que suelen oscilar entre los 0,4 mm y los 0,6 mm de longitud corporal.
A pesar de la gran reducción y las modificaciones en su sistema nervioso, son capaces de mostrar patrones de comportamiento complejos propios de himenópteros de gran tamaño, por ejemplo, durante la búsqueda de sus huéspedes.Makarova, A., y Polilov, A. (2013). Peculiarities of the brain organization and fine structure in small insects related to miniaturization: 2. The smallest Hymenoptera (Mymaridae, Trichogrammatidae). Entomological Review, 93(6), 714-724. https://doi.org/10.1134/S0013873813060055
De la misma forma, algunos órganos sensoriales, como los ojos compuestos, conservan su funcionalidad y complejidad aún teniendo un tamaño extremadamente reducido. Para esta especie, se ha demostrado que el proceso de miniaturización no ha implicado una reducción en el número de células ni en el número de tipos celulares respecto a himenópteros de gran tamaño.Makarova, A., Polilov, A., y Fischer, S. (2015). Comparative morphological analysis of compound eye miniaturization in minute Hymenoptera. Arthropod Structure and Delevopment, 44(1), 21-32. https://doi.org/10.1016/j.asd.2014.11.001
Anaphes flavipes forma parte de un complejo de especies cuyos límites no están todavía bien definidos. Esto, junto a su diminuto tamaño, hace que su identificación sea realmente compleja.
A grandes rasgos, esta especie se caracteriza por el siguiente conjunto de características, según Samková et al. (2017): coloración corporal marrón oscuro uniforme, las patas presentan un color marrón más claro, excepto las coxas, cuyo color es similar al del resto del cuerpo, y el metafemur y la metatibia, que presentan una coloración ligeramente más oscura. Las alas presentan una única hilera de setas marginales, la de mayor longitud alcanza los 140 µm en las alas anteriores y los 120 µm en las posteriores. La clava (última porción de las antenas, engrosada respecto al resto de la estructura en las hembras) es unisegmentada, y aproximadamente 4 veces más larga que ancha.
Por último, cabe destacar que Anaphes flavipes presenta un marcado dimorfismo sexual. En los machos las antenas son filiformes, y están compuestas por 12 segmentos, mientras que en las hembras, éstas son clavadas (con una porción distal engrosada), y formadas por 9 segmentos.
Hábitat Las preferencias de hábitat de Anaphes flavipes dependen en gran parte de las de sus huéspedes, por este motivo, suelen encontrarse en campos de cereales como trigo, avena o arroz, especialmente durante el mes de junio. Por otro lado, también frecuentan zonas húmedas, como carrizos u otros tipos de vegetación en márgenes de charcas y estanques.Debauche, H. R. (1948). Étude sur les Mymarommidae et les Mymaridae de la Belgique (Hymenoptera: Chalcidoidea). Bruxelles, Musée Royal d’Histoire Naturelle de Belgique, 248 pp.
Distribución Dentro de su área nativa Anaphes flavipes se distribuye ampliamente por la mayoría de países de Europa occidental, existiendo reportes verificados de su presencia en España, Francia, Italia, Alemania, Irlanda, Reino Unido, Bélgica, Países Bajos y Austria. En Europa central y oriental, su distribución parece ser más discontinua, conociéndose su presencia en Bulgaria, República Checa, Hungría, Macedonia, Polonia, Rumania, Serbia, Ucrania y Rusia occidental.Triapitsyn, S. V. (2021). Review of the genus Anaphes Haliday, 1833 (Hymenoptera: Mymaridae) in Russia, part 1: Subgenus Anaphes s. str. Far Eastern Entomologist, 432, 1-48. https://doi.org/10.25221/fee.432.1
En la década de los 60 fue introducida con fines de control biológico en Canadá y Estados Unidos, donde se encuentra establecida actualmente.
Según un estudio de Triapitsyn et al. (2023),Triapitsyn, S. V., Rugman-Jones, P. F., Kusuhara, H., Nakano, R., Janšta, P., Arikawa, S., & Adachi-Hagimori, T. (2023). Genetic analysis reveals conspecificity of two nominal species of Anaphes fairyflies (Hymenoptera: Mymaridae), egg parasitoids of Oulema leaf beetle (Coleoptera: Chrysomelidae) pests of cereal crops in Europe and of rice in East Asia. PLoS ONE, 18(1): e0273823. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0273823 las diferencias genéticas entre A. flavipes y A. nipponicus (Kuwayama, 1932), una especie congenérica estrechamente emparentada, son prácticamente nulas, y podrían ser atribuidas a los niveles esperados de variabilidad intraespecífica. Por este motivo, los autores sugieren sinonimizar a A. nipponicus bajo el nombre A. flavipes, por haber sido este último taxón el que se describió en primer lugar. De ser aceptada esta propuesta, A. flavipes pasaría a tener una distribución mucho más amplia y disyunta, que incluiría los territorios conocidos para el actual A. nipponicus en Asia oriental (China, Taiwán, Japón, República de Corea y extremo oriental de Rusia).
Ecología
Alimentación Durante los primeros días del estadio larvario, la larva de Anaphes flavipes se irá alimentando del vitelo del huevo parasitado.Anderson, R. C., & Paschke, J. D. (1969). Additional Observations on the Biology of Anaphes flavipes (Hymenoptera: Mymaridae), with Special Reference to the Effects of Temperature and Superparasitism on Development. Annals of the Entomological Society of America, 62(6), 1316-1321. https://doi.org/10.1093/aesa/62.6.1316 Una vez emergen los adultos, estos podrán alimentarse de compuestos ricos en carbohidratos, como el néctar. Debido al hecho de ser una especie proovigénica,Jervis, M. A., Heimpel, G. E., Ferns, P. N., Harvey, J. A., & Kidd, N. A. C. (2001). Life-history strategies in parasitoid wasps: a comparative analysis of “ovigeny.” Journal of Animal Ecology, 70(3), 442–458. https://doi.org/10.1046/j.1365-2656.2001.00507.x la alimentación pasaría a tener un papel secundario, aunque se ha demostrado que los adultos alimentados pueden llegar a tener una esperanza de vida tres veces más larga.Samková, A., Hadrava, J., Skuhrovec, J., & Janšta, P. (2019). Effect of adult feeding and timing of host exposure on the fertility and longevity of the parasitoid Anaphes flavipes. Entomologia Experimentalis et Applicata. https://doi.org/10.1111/eea.12843
Reproducción Esta especie, como muchas otras del orden Hymenoptera, presenta individuos dioicos, con dimorfismo sexual y es ovípara. También presenta cortejo sexual, pues los machos, en presencia de hembras, se dirigen hacia ellas extendiendo sus alas antes de realizar la cópula, que puede durar de unos pocos segundos a 2 minutos. El cortejo también puede incluir el uso de las antenas y la liberación de feromonas.
Los machos, de media, copulan con unas 3 hembras antes de cerrar su ciclo. No sólo las hembras fecundadas ponen huevos ya que, mientras que los huevos de las hembras fecundadas dan lugar a otras hembras, los huevos no fecundados dan lugar a machos.
Una hembra puede parasitar entre 1 y 18 huevos de los géneros Oulema o Lema antes de cerrar su ciclo. Dentro de los huevos parasitados, la mayor parte de los huevos acabaran su desarrollo y se convertirán en adultos, pero el porcentaje de huevos viables se reduce de manera evidente a partir de los 6 huevos de Anaphes flavipes por cada huevo de escarabajo parasitado.
Ciclo de vida El ciclo de Anaphes flavipes empieza cuando las hembras adultas, estando fertilizadas o no, inyectan con su ovipositor sus huevos en los huevos del escarabajo. Antes de la oviposición, la hembra necesita examinar la idoneidad de los huevos con sus antenas. Para que una hembra inyecte sus huevos, los huevos de escarabajo no pueden tener más de 120 horas, ya que a partir de este punto los parásitos no se van a poder desarrollar en su interior. Inicialmente éstos huevos miden cerca de 200 micrómetros y tienen una prolongación en la parte anterior. A temperatura de 21 grados centígrados, después de 15 horas de la ovoposición, el embrión que contiene el huevo empieza a segmentarse. Unas 4 horas más tarde, aparece ya la larva.
La larva se alimentará durante los próximos 5 días del vitelo del huevo que la contiene, periodo en el que ésta realiza una serie de movimientos con todo su cuerpo para intentar romper la capa protectora del huevo. En este periodo de tiempo, la larva acumulará las sustancias a excretar en su intestino hasta que se forme la pupa, momento en el que se liberarán todas estas sustancias en un proceso que dura una hora.
La pupa se desarrollará dentro de los huevos en un periodo de 11 días, que es el momento en el que saldrán los adultos. Durante las primeras ocho horas, se desarrollan los ojos compuestos, seguido de la esclerotización y segmentación del cuerpo, que termina a los 8 y 9 días respectivamente. Unos días más tarde, en donde se acaban de desarrollar los órganos internos, saldrán los adultos: primero los machos y luego las hembras, que se reproducirán y volverán a parasitar otros huevos.
El ciclo puede acelerarse a mayor temperatura: a 32 grados centígrados, se necesitan 170 horas para completarlo, en comparación a las 260 horas que se necesitan a 21 grados. Con una temperatura de menos de 12 grados centígrados no se puede completar el ciclo ya que, aunque se llega a formar la larva, éstas no se transforman en pupa. A 35 grados centígrados ocurre el mismo hecho.
Mecanismos de defensa de los hospedadores alt= |miniaturadeimagen|Mecanismo de defensa de Oulema gallaeciana contra la ovoposición de Anaphes flavipes, mediante una cubierta pegajosa en los huevos.