Symsagittifera roscoffensis, cuyo nombre vernáculo es "gusano de Roscoff" o "gusano de salsa de menta", es un gusano plano marino perteneciente al phylum Xenacoelomorpha. El origen y naturaleza del color verde de este gusano estimuló la curiosidad de los zoólogos. Se debe a la asociación entre el animal y una microalga, la especie Tetraselmis convolutae, hospedada bajo su epidermis. Es la actividad fotosintética de la microalga huésped lo que proporciona los nutrientes esenciales para el gusano. Esta sociedad se denomina fotosimbiosis, de "foto", "luz", y simbiosis "que vive con". Estos animales marinos fotosintéticos viven en colonias (hasta varios millones de individuos) en la zona intermareal.
Biología y ecología de la especie
A pesar de que roscoffensis significa "proveniente de Roscoff", este gusano no es endémico de Roscoff o Bretaña. Su distribución geográfica se extiende por toda la costa atlántica de Europa; se han observado colonias desde Gales al sur de Portugal.
130 años de historia
En 1879, en la Estación Biológica de Roscoff fundada por Henri de Lacaze-Duthiers, el biólogo británico Patrick Geddes se preguntó por la naturaleza y origen del componente verde de un gusano local que denominó Convoluta schultzii. Describió sucintamente que "contiene células clorofílicas" y la presencia de granos de almidón asociado "como los encontrados en plantas ".
En 1886, el biólogo francés Yves Delage (subdirector de la Estación Biológica de Roscoff) publicó un detallado estudio describiendo, entre otras cosas, el sistema nervioso y los órganos sensoriales del gusano acelo de Roscoff Convoluta schultzii. En este artículo Delage también se sorprende de "la naturaleza de zoochlorella (i.e. microalga): ¿son verdaderas algas?, ¿de dónde provienen?, ¿cuáles son las relaciones simbióticas que les unen a su comensal?"
En 1891, Ludvig von Graff, un zoólogo alemán de la Universidad de Graz y especialista en acelos, emprendió una descripción taxonómica del acelo de Roscoff en la Estación Biológica de Roscoff. Sus trabajos destacan una confusión taxonómica en los trabajos anteriores de Geddes y Delage: "... Las investigaciones en Roscoff y en las costas adriáticas me mostraron que los convoluta verdes del adriático (Convoluta schultzii) ... pertenece a una especie diferente del Convoluta verde de Roscoff. He preservado para el primero el antiguo nombre Convoluta schultzii, dándole al segundo el nombre de Convoluta roscoffensis." El nombre específico roscoffensis es por tanto un tributo a la Estación Biológica de Roscoff y a Henri de Lacaze-Duthiers. En este artículo, von Graff también escribe sobre zoochlorella (i.e. microalga). "A pesar de que indudablemente derivan de algas ... representan no obstante, en su estado actual de adaptación, un tejido concreto del gusano dedicado a la asimilación". miniaturadeimagen|Primera portada del libro publicado en 1912 por Keeble sobre la biología de la asociación de Convoluta roscoffensis y sus microalgas En el texto académico titulado Animales-Planta, publicado en 1912 por Frederick Keeble, el codescubridor de la naturaleza y el origen de las microalgas, un conjunto de trabajos describen la relación concreta entre Convoluta roscoffensis y sus socios fotosintéticos.
Luigi Provasoli, un experto en microalgas pionero en las técnicas de aislamiento y cultivo de microalgas, mantuvo durante varios años entre 1965 y 1967 en Nueva York (Laboratorios Haskins, ahora en Connecticut) generaciones de S. roscoffensis enviados directamente desde la Estación Biológica de Roscoff. De este modo, generaciones de juveniles no simbióticos nacieron en Nueva York y fueron usados para probar la especificidad de la asociación entre S. roscoffensis y diferentes especies de microalgas. Un siglo después de su descripción formal, en 1991, gracias a las técnicas de biología molecular y las nuevas herramientas bioinformáticas, la filogenia de los acelos fue revisada y modificada: el Convoluta verde de Roscoff, Convoluta roscoffensis devenía Symsagittifera roscoffensis, el "gusano de Roscoff".
Biotopo y etología Symsagittifera roscoffensis vive en la zona intermareal, preferentemente en un substrato arenoso, pobre en materia orgánica. La acumulación de esta última genera condiciones hipóxicas o anóxicas, las cuales facilitan el desarrollo de bacterias anaeróbicas que liberan compuestos como el sulfuro de hidrógeno (H2S), incompatibles con los requerimientos de oxígeno del gusano.
La alternancia dinámica entre pleamares y bajamares influyen en el comportamiento de estos animales, que emigra verticalmente en cada marea: en marea creciente las colonias se sumergen en la arena, emergiendo de nuevo a la superficie al inicio de la marea menguante, haciéndose visibles en el flujo de agua intersticial. El tamaño de los granos de arena es un factor importante porque determina la facilidad de los movimientos verticales de los gusanos. Estos siempre permanecen en contacto con el agua de mar cuándo los flujos intersticiales se secan durante la marea menguante, y permanecen protegidos durante la marea creciente (enterrados en la arena) de los efectos dispersivos de las olas.
Las colonias se localizan en la parte superior de la zona intermareal, la cual permanece menos tiempo cubierta por una capa de agua durante el ciclo de mareas. Las colonias de S. roscoffensis se ubican por tanto en la zona teóricamente de exposición solar más prolongada para maximizar la actividad fotosintética de sus microalgas asociadas. La luz es un factor biótico esencial dado que la actividad fotosintética de las algas hospedantes constituyen la única contribución a la entrada de nutrientes para los animales.
Los trabajos de Louis Martin refieren la presencia de S. roscoffensis en los flujos intersticiales de agua de mar en noches de bajamar con elevada reflexión lunar. Este último autor también ha demostrado que los gusanos, cultivados en el laboratorio, se reúnen mayoritariamente en la superficie del contenedor cuándo la marea es baja y emigran al fondo con marea alta. En cámaras termo y fotoreguladas en las que los gusanos no perciben físicamente el ciclo de mareas, esta oscilación vertical persiste hasta 4 o 5 días, para después desaparecer gradualmente y evolucionar hacia una ocupación aleatoria del espacio en el contenedor.
Otro movimiento característico de la especie, a veces observado en los charcos de marea y en el laboratorio, agrupa a centenares o incluso miles de individuos para realizar una procesión circular. Los modelos muestran que este comportamiento social es autoorganizado y está iniciado por el movimiento de un individuo que conduce a los gusanos a su proximidad, propagando el movimiento a una densidad creciente de gusanos que se mueven de manera coordinada. Symsagittifera roscoffensis es por tanto un modelo de estudio para comprender cómo el comportamiento individual puede guiar el comportamiento colectivo.
Ya desde 1924, los zoólogos observaron el comportamiento de S. roscoffensis en respuesta a la acidificación de su entorno. Después de la difusión forzada de CO2 (dióxido de carbono) gas en el agua de mar, la concentración de CO2 disuelto se incrementa hasta que el medio se satura y genera ácido carbónico y libera un protón H+ (CO2+ H2O ↔ H+ + HCO3-). El aumento en protones H+ causa una disminución del pH y por lo tanto un aumento en acidez. Bajo el efecto de la disminución repentina y pronunciada del pH, S. roscoffensis se contrae, gira sobre sí mismo, entonces gradualmente expulsa sus algas socios. El gusano gradualmente pierde su color verde y normalmente muere después de unas cuantas horas. Esta experiencia simula los efectos de acidificación de océano, que es hoy la principal consecuencia (junto con la subida de las temperaturas) de la actividad antropongénica, particularmente el uso de combustibles fósiles, que generan elevadas concentraciones de CO2. Este sistema fotosimbiótico "S.roscoffensis / T. convolutae" permite explorar y evaluar el efecto de la acidificación en especies oceánicas fotosimbióticas, de los cuales los más emblemáticos son los corales . El blanqueo del coral, el cual resulta principalmente del aumento en temperatura de océano pero está agravado con acidificación, da como resultado la disociación de la sociedad alga / animal llevando a la expulsión de las algas. A pesar de que pueda ser reversible, el blanqueo es una ilustración directa de los cambios medioambientales que está acechando más y más arrecifes de coral y las especies asociadas.
Anatomía del adulto y reproducción El gusano adulto mide aproximadamente de 4 a 5 mm. En la parte anterior (la cabeza), distinguimos un estatocisto u otolito: un sensor de gravedad que permite al gusano orientarse en el espacio y mostrar un geotropismo positivo (un estímulo mecánico contra la pared de un tubo que contiene los gusanos provoca su zambullimiento activo hacia abajo).
El gusano tiene dos fotorreceptores flanqueando el estatocisto: la percepción de luz permite al gusano moverse hacia entornos iluminados: se trata de fototropismo positivo. Esta adaptación probablemente maximice la probabilidad de encuentro entre microalgas libres y el juvenil no simbiótico que también presenta este fototropismo positivo. S. roscoffensis, expuesto a diferentes intensidades de luz tiende a moverse y exponerse a intensidades más altas que aquellas en las cuales las microalgas libres realizan una óptima fotosíntesis. Otros trabajos han mostrado experimentalmente que si tiene elección, el gusano fotosimbiótico evita exponerse a condiciones de luz extremas: demasiado débil o demasiado fuerte. En su entorno, se sospecha que un enterramiento temporal le permite huir a intensidades demasiado fuertes (fotoinhibición).
Este gusano tiene un sistema nervioso central (cerebro) y periférico. Cuando se le amputa la parte anterior (la "cabeza" conteniendo al cerebro), se puede observar una capacidad de regeneración de todo el sistema nervioso central en aproximadamente veinte días, recuperando así mismo el comportamiento normal. Sin embargo, las diferentes funciones biológicas no se regeneran a igual velocidad: mientras que el fototropismo, que está asociado con la regeneración de los fotorreceptores, se recupera rápidamente, el geotropismo, asociado con la regeneración del estatocisto, no se recupera en varias semanas.
S. roscoffensis no tiene un sistema circulatorio: la difusión del oxígeno a través de los tejidos es pasiva. Parte de este oxígeno también proviene la actividad fotosintética del alga huésped.
La superficie del animal está abundantemente ciliada y sembrada con numerosas glándulas secretoras de mucus. El mucus proporciona una red física que permite a los gusanos moverse en las filtraciones de agua. Un estudio en profundidad sobre el comportamiento de S. roscoffensis in situ explica que la única posibilidad de que el gusano se mueva horizontalmente es hacer un soporte (invisible a simple vista) que no es otro que una matriz sintetizada con el moco secretado. Si se observa atentamente, se ve que los amimales no se deslizan directamente sobre la arena, sino que "dan la impresión de deslizarse sobre una superficie invisible".
El moco secretado es también una interfaz (biofilm) entre el animal y su entorno. Poblaciones de bacterias específicas se desarrollan y parecen ser hospedadas en el mucus, estando por tanto íntimamente involucradas en la biología del gusano.
Este tríptico (animal + microalgas + consorcio bacteriano) es un buen ejemplo del paradigma holobionte que explica que un organismo (animal o planta) es una asociación compleja y dinámica que implica a las poblaciones microbianas necesarias para el desarrollo, crecimiento y hasta cierto punto, para la vida del organismo.